Թանգարանը հիմնադրման պահին զբաղեցրել է Երևանի հրշեջ վարչության շենքի 2-րդ հարկի սենյակներից մեկը: 1936թ. թանգարանը տեղափոխվել է Կապույտ մզկիթ (Գյոյ-ջամի), որտեղ գործել է մոտ 60 տարի:
1994-1997թթ. թանգարանը գտնվել է նախկին Հռիփսիմյան իգական գիմնազիայի շենքում, իսկ 1997-2005թթ.` Շահումյանի անվան թիվ 1 միջնակարգ դպրոցի մասնաշենքում:2005թ. թանգարանը հաստատվել է Երևանի քաղաքապետարանի նորակառույց շենքում, որը Երևանի քաղաքապետարանի հետ միասնական ճարտարապետական համալիր է ձևավորում:
Թանգարանում պահպանվում է ավելի քան 89700 առարկա, որոնք ներկայացնում են մայրաքաղաքի՝ հնագույն ժամանակներից մինչև մեր օրերն ընդգրկող նյութական և հոգևոր մշակույթը։